Le château, d'une construction médiévale classique, accueillait la seigneurie de Ternier dont la juridiction s'étendait sur le Genevois. Le château Comtal était séparé de la Poype par un tertre et deux fossés.
En partie construit sur deux niveaux, il était composé de divers bâtiments : étables, greniers, pressoirs, logement de garnison, chambres et jardin du Comte, cuisines, chapelle... Comme la Poype, il a servi de résidence aux comtes de Genève puis aux Ducs de Savoie.